Synchronisation dynamique entre les représentations hippocampiques et le pas

Nature volume 617, pages 125-131 (2023)Citer cet article

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L'hippocampe est une structure cérébrale de mammifère qui exprime des représentations spatiales1 et est cruciale pour la navigation2,3. La navigation, quant à elle, dépend étroitement de la locomotion ; cependant, les récits actuels suggèrent une dissociation entre les représentations spatiales hippocampiques et les détails des processus locomoteurs. Plus précisément, on pense que l'hippocampe représente principalement des variables cognitives et locomotrices d'ordre supérieur telles que la position, la vitesse et la direction du mouvement4,5,6,7, alors que les mouvements des membres qui propulsent l'animal peuvent être calculés et représentés principalement dans des circuits sous-corticaux. y compris la moelle épinière, le tronc cérébral et le cervelet8,9,10,11. On ignore si les représentations hippocampiques sont réellement découplées de la structure détaillée des processus locomoteurs. Pour répondre à cette question, nous avons surveillé ici simultanément les représentations spatiales de l'hippocampe et les mouvements en cours des membres sous-jacents à la locomotion à des échelles de temps rapides. Nous avons constaté que le cycle de pas des membres antérieurs chez les rats au comportement libre est rythmé et culmine à environ 8 Hz pendant le mouvement, ce qui correspond à la modulation d'environ 8 Hz de l'activité hippocampique et des représentations spatiales pendant la locomotion12. Nous avons également découvert une coordination précise entre le moment où les membres antérieurs touchent le sol (temps « végétaux » du cycle de pas) et la représentation hippocampique de l'espace. Notamment, les temps végétaux coïncident avec les représentations hippocampiques les plus proches de la position réelle du nez du rat, alors qu'entre ces temps végétaux, la représentation hippocampique progresse vers de possibles emplacements futurs. Cette synchronisation était spécifiquement détectable lorsque les rats approchaient des décisions spatiales. Ensemble, nos résultats révèlent une coordination profonde et dynamique sur une échelle de temps de plusieurs dizaines de millisecondes entre les représentations cognitives centrales et les processus moteurs périphériques. Cette coordination s'engage et se désengage rapidement en association avec les demandes cognitives et est bien adaptée pour soutenir un échange rapide d'informations entre les circuits cognitifs et sensori-moteurs.

À mesure que les animaux traversent des environnements, les représentations de la population neuronale dans l'hippocampe progressent souvent à travers une séquence de positions spatiales, y compris des emplacements derrière, au même niveau et devant la position réelle de l'animal13,14,15,16,17,18. Ces séquences se répètent à environ 8 Hz, en même temps que le rythme thêta12,19, et sont largement considérées comme reflétant une « carte »20,21 de l'espace de navigation disponible qui informe les comportements guidés par la mémoire4,6. Conformément à cette idée, la perturbation de l'activité hippocampique ou thêta altère les performances dans les tâches de mémoire spatiale22,23,24, dans lesquelles une performance correcte implique la locomotion vers un ou plusieurs emplacements mémorisés. Ainsi, les représentations hippocampiques peuvent éclairer les décisions qui engagent des actions locomotrices. À l’inverse, les actions locomotrices déplacent l’animal et les représentations spatiales de l’hippocampe se déplacent vers la nouvelle position à mesure que les animaux se déplacent.

Les récits actuels postulent que les calculs hippocampiques représentent une carte cognitive ou des options de navigation, mais n'établissent pas de lien entre le timing de ces représentations et la structure détaillée des processus locomoteurs (tels que le timing des pas individuels). Plus précisément, l'hippocampe est connu pour représenter des variables d'ordre supérieur liées à la locomotion, notamment la position, la vitesse et la direction7,26,27, tandis que les circuits de la moelle épinière, du tronc cérébral et du cervelet représentent et pilotent les mouvements individuels des membres8,9,10,11. Le couplage des représentations hippocampiques aux mouvements des membres n’a cependant pas été examiné et il pourrait y avoir des avantages à synchroniser l’activité entre les systèmes cérébraux pour faciliter le flux d’informations28.

Nous avons donc surveillé simultanément l'activité neuronale dans la région CA1 de l'hippocampe dorsal et le rythme de pas chez les rats courant sur des pistes de comportement transparentes. Les données résultantes comprenaient des mesures de la fréquence du rythme thêta et de l'activité de pointe des neurones de l'hippocampe, y compris des cellules de « lieu » spatialement sélectives, ainsi qu'une vidéo de sous-piste haute résolution à partir de laquelle nous avons extrait les mouvements des membres des rats (Fig. 1a, Extended Data). Fig. 1 et vidéos supplémentaires 1 et 2). Nous nous concentrons sur les données provenant de rats (n = 5) apprenant et effectuant une tâche de mémoire spatiale dépendante de l'hippocampe sur une piste en forme de W (Fig. 1b). Les trajectoires de course sur cette tâche peuvent être classées en sortant (rat courant du puits central vers l'un ou l'autre puits extérieur) ou entrant (rat courant de l'un ou l'autre puits extérieur vers le puits central), et une séquence de récompense correcte correspond à centre-gauche-centre- droite-centre-gauche-centre-droite, et ainsi de suite.